Panenská ulica bola pôvodne ulicou bratislavských remeselníkov a vinohradníkov. Vznikla v stredoveku na vtedajšom majetku ženskej rehole klarisiek. Priestor sa vtedy nazýval Nunnenpewnt. V roku 1879 ju premenovali na ulicu Mateja Bela, známeho geografa a historika, ktorý bol riaditeľom neďalekého evanjelického lýcea.
Názov Panenská ulica vznikol po 1. svetovej vojne.
Dnešná Panenská ulica bola ešte v 16. storočí bezvýznamná, jej význam rapídne stúpol v 70-tych rokoch 17. storočia, kedy sem premiestnili z vnútorného mesta cirkevné centrum evanjelikov.
Významné kultúrne centrum evanjelikov ešte stále pripomínajú dva evanjelické kostoly, ktoré postavili v druhej polovici 18. storočia.
V súčasnosti je Panenská ulica sídlom nielen evanjelikov, ale nachádza sa na nej aj sídlo Ústredného zväzu židovských náboženských obcí v Slovenskej republike.